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ゲームシステムは、入るたびに構造が変化する不思議のダンジョンを舞台に、仲間ポケモンを増やしながら冒険を進めます。『ポケットモンスター ダイヤモンド・パール』からの新ポケモンや要素が加わり、490匹以上のポケモンが登場し、全てのポケモンに顔グラフィックが用意されました。倒したポケモンを仲間にするシステムは前作から継承しつつ、「ともだちエリア」が「チリーン編成所」に刷新され、仲間管理が容易になりました。技や特性は本編に準拠しつつ、ダンジョン用に一部調整され、グミや「おいしいミツ」でポケモンの「かしこさ」を育成可能です。依頼には「おたずねものからアイテムを取り返す」といった新タイプも追加されました。
パスワードやワイヤレス通信を利用した救助機能も備え、2バージョン合計でミリオンセラーを達成、日本ゲーム大賞2008年度優秀賞を受賞しました。